الحشرات من اول الحيوانات التي ظهرت فوق سطح الارض منذ حوالي 435 مليون سنة وهي بهذا تعتبر اولى الحيوانات الطائرة فقد ظهرت قبل الصوريات المجنحة (الديناصورات الطائرة) بحوالي 204 مليون سنة. ان علاقة الحشرات بالمجموعات الاخرى من الحيوانات تبقى غير واضحة، وقد كانت تصنف عادة بانها من اقارب الديدان الالفية والمئوية، الا ان بعض الادلة اظهرت مؤخرا انها اقرب الى القشريات من طائفة كثيرة الارجل (ام اربع واربعين واقرباؤها) حيث تتشارك معها في سلف مشترك، وبذلك يمكن القول انه وفقا لهذه النظرية فان الحشرات بالاضافة للانواع المختلفة من القشريات تشكل فرعا حيويا.
يخطئ الكثير من العامة اجمالا حيث يعتقدون ان بعض انواع المفصليات الاخرى من شاكلة الديدان المئوية، الديدان الالفية، العناكب، والعقارب هي من الحشرات بما ان شكل جسدها الخارجي متشابه، فجميعها تمتلك هيكل خارجي ملتحم ببعضه (وكذلك الحال بالنسبة للانواع الاخرى من المفصليات)، الا انه عند فحصها عن قرب تظهر علامات الاختلاف الواضحة وابرزها ان هذه الانواع لا تمتلك ستة ارجل كما الحشرات البالغة. ان تاريخ سلالات المفصليات لا يزال حتى اليوم موضوع جدل ونقاش بين العلماء.
ان اقدم المستحثات الواضح انها تعود لحشرة تم العثور عليها في ترسبات تعود للعصر الديفوني، وقد بلغ عمر هذا الاحفور 396 مليون سنة وقد اطلق عليه اسم “حجر صوان رايني”[8] تيمنا بقرية رايني الاسكوتلندية التي عثر عليه بالقرب منها؛ وتعرف الحشرة التي وجدت به بالاسم اللاتيني “Rhyniognatha hirsti”. وكانت هذه الفصيلة من الحشرات تمتلك فكا سفليا ذا قسمين، وهي ظاهرة تظهر عند الحشرات المجنحة مما يفترض بان الاجنحة عند الحشرات كانت قد تطورت و ظهرت في تلك الفترة، وهذا يعني ان الحشرات المجنحة ظهرت قبل ذلك بفترة على الارجح، اي في العصر السيلوري[9].
ان اصل تطور مقدرة الطيران عند الحشرات لا تزال غامضة، بما ان اقدم الحشرات المجنحة المعروفة حاليا يظهر بانها كانت طيارة ماهرة مما يعني ان الطيران تطور قبل ذلك بفترة طويلة. كان البعض من فصائل الحشرات المنقرضة يمتلك زوجا اضافيا من الجنيحات المتصلة بالقسم الاول من الصدر، مما كان يجعل عدد ازواج اجنحتها ثلاثة، وحتى اليوم ليس هناك من دليل يدعم القول بان الحشرات كانت مجموعة ناجحة من الحيوانات قبل ان تتطور وتظهر اجنحتها.
كانت رتب الحشرات المختلفة في اواخر العصر الفحمي والعصر البرمي تضم العديد من الرتب التي لا تزال حية اليوم بالاضافة للعديد من الاشكال البائدة، وخلال هذه الفترة كان لبعض الاشكال الشبيهة باليعسوب باع جناحين يصل لما بين 55 و70 سنتيمترا (22 – 28 انشا) مما يجعلها اكبر من اي فصيلة حشرات اليوم. يفترض ان هذه الضخامة في الحجم تعزى الى نسبة الاكسجين المرتفعة في الجو التي سمحت بزيادة فعالية التنفس مقارنة باليوم؛ ويعتقد ان عدم وجود انواع اخرى من اللافقاريات الطائرة كان سببا اخر سمح لهذه الحشرات بالنمو والازدهار.
تطورت معظم رتب الحشرات الحالية خلال العصر البرمي الذي بدا منذ حوالي 270 مليون عام، وقد انقرض العديد من المجموعات الاولى من الحشرات خلال حدث الانقراض في العصرين البرمي – الثلاثي، وهو اضخم انقراض جماعي حدث بتاريخ الارض، منذ حوالي 252 مليون سنة.
وقد ظهرت رتبة غشائيات الاجنحة، الناجحة بشكل ملحوظ، خلال العصر الطباشيري ولكنها تنوعت بهذا الشكل منذ فترة قصيرة نسبيا بالنسبة لعمر الارض، خلال حقبة السينوزوي. وقد تطور عدد اخر من مجموعات الحشرات الناجحة بالتزامن مع تطور النباتات المزهرة، وتعتبر هذه صورة واضحة عن التطور المتشارك اي عندما يتطور مخلوق حي بعد ان يتطور مخلوق اخر يعتمد عليه في بقائه.
تطور الكثير من اجناس الحشرات الحالية خلال حقبة السينوزوي، وكثيرا ما يعثر على فصائل من هذه الفترة محفوظة بشكل جيد في عينات متحجرة من العنبر، ويبلغ من مدى جودة هذه العينات انه يمكن مقارنتها مع الفصائل الحالية. وتسمى دراسة الحشرات المتحجرة “علم الحشرات القديمة” (بالانكليزية: paleoentomology = باليو انتيمولوجي).
